La genèse du village n’a pu être établie avec précision malgré la présence sur le territoire communal d’un dolmen et de la voie romaine de Limonum (Poitiers) à Portus Namnetum (Nantes), aussi dénommée chemin de Saint-Hilaire. L’occupation du site pendant le haut Moyen Âge est cependant attestée par la découverte d’une nécropole mérovingienne autour de l’église.
Au VIe siècle, Ayron fait partie des terres de l’abbaye Sainte-Croix de Poitiers, fondée par Radegonde, belle-fille de Clovis. Dépendant de cette abbaye, le prieuré dispose sur la communauté d’un pouvoir très étendu jusqu’au XVIIIe siècle : droit de haute et basse justice, nomination à la cure.
À la fin du Moyen Âge, l’abbaye doit partager le pouvoir avec les seigneurs d’Ayron qui résident au château. Des liens vassaliques les unissent à la châtellenie de Montreuil-Bonnin.
Le château d’Ayron a été construit à la fin du XVe siècle sur la base d’un «hébergement » plus ancien. Il conserve des éléments défensifs comme les meurtrières et les tours d’angle mais affiche sa fonction résidentielle avec ses baies de style flamboyant réparties régulièrement. Les familles Rivault d’Ayron et Jouslard se sont succédé au château jusqu’à la Révolution. Elles ont fourni des maires à Poitiers en 1362 (Aimery d’Ayron), 1463 (Michel d’Ayron) et 1596 (Philippe Jouslard). Le château est ensuite arrivé par donation dans la famille de Lambertie puis par mariage dans celle de Parent de Curzon, qui l’a vendu en 1868.
L’église est dédiée à saint Gervais et saint Protais, jumeaux martyrisés sous Néron en 57, aux corps redécouverts intacts en 386 par saint Ambroise de Milan. Leur culte s’est alors répandu et il en existe de multiples traces en Poitou, précisément dans des villages qui présentent une nécropole mérovingienne. L’implantation du christianisme est donc probable en ce lieu dès le Ve siècle.
Ayron a accueilli favorablement les avancées de la Révolution française. Elle a planté ainsi son arbre de la liberté, symbole de la Révolution.